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Contraintes géochimiques sur l'infectiosité des bactériophages en milieu terrestre

Feb 07, 2024

ISME Communications volume 3, Numéro d'article : 78 (2023) Citer cet article

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Les phages lytiques peuvent être des inhibiteurs puissants et sélectifs de la croissance microbienne et peuvent avoir un impact profond sur la composition et la fonction du microbiome. Cependant, il existe une incertitude quant aux conditions biogéochimiques dans lesquelles la prédation par les phages module le fonctionnement des écosystèmes microbiens, en particulier dans les systèmes terrestres. La force ionique est essentielle pour l'infection des bactéries par de nombreux phages, mais les données quantitatives sont limitées sur les seuils ioniques pour l'infection par les phages qui peuvent être comparés aux concentrations d'ions environnementales. De même, bien que la composition du carbone varie dans l’environnement, nous ne savons pas comment cette variabilité influence l’impact de la prédation des phages sur le fonctionnement du microbiome. Ici, nous avons mesuré les concentrations efficaces demi-maximales (EC50) de 80 ions inorganiques différents pour l’infection d’E. coli avec deux phages canoniques d’ADNdb et d’ARNsb, T4 et MS2, respectivement. De nombreux métaux alcalino-terreux et alcalins ont permis une infection lytique, mais les seuils de force ionique variaient pour différents ions entre phages. De plus, en utilisant un microbiome réducteur de nitrates d’eau douce, nous avons constaté que la capacité des phages lytiques à influencer les produits finaux de réduction des nitrates dépendait de la source de carbone ainsi que de la force ionique. Pour toutes les paires phage:hôte, les EC50 des ions pour l’infection par les phages dépassaient les concentrations d’ions trouvées dans de nombreux systèmes d’eau douce terrestres. Ainsi, nos résultats soutiennent un modèle dans lequel les phages influencent le plus l’écologie fonctionnelle microbienne terrestre dans les points chauds et les moments chauds tels que les intestins des métazoaires, les sols influencés par la sécheresse ou les biofilms où la concentration en ions est localement ou temporairement élevée et où les nutriments sont disponibles pour soutenir la croissance de substances spécifiques. hôtes phages.

Les bactériophages sont omniprésents dans les communautés microbiennes naturelles et peuvent jouer un rôle important dans la modulation du cycle des éléments microbiens [1,2,3,4,5,6,7]. Cependant, nous manquons de modèles mécanistiques robustes pour permettre de prédire la dynamique phage-hôte et les interactions écologiques, en particulier dans des environnements complexes tels que les sols et les sédiments. Bien que certaines études aient tenté de démontrer un impact des phages sur le cycle des éléments du sol, les résultats sont variables et apparemment dépendants du contexte [1,2,3,4,5]. En tant que tel, l’ampleur de l’impact de la prédation par les phages sur le cycle des éléments dans les écosystèmes terrestres et la biogéochimie mécaniste de ce processus restent insaisissables.

Dans les environnements marins, la lyse des phages est responsable d'environ 40 à 50 % de toute la mortalité bactérienne, soit à peu près l'équivalent de la contribution de la prédation des protozoaires (6). Le carbone libéré par les cellules bactériennes mortes suite à la prédation par les phages entraîne un « shunt viral » dans le cycle du carbone marin [7]. Dans les systèmes terrestres, cependant, la contribution des phages à la dynamique du cycle des éléments est beaucoup moins bien caractérisée et semble plus variable, en particulier dans des environnements extrêmement hétérogènes tels que les sols [1,2,3,4,5].

En l'absence d'un modèle mécaniste de la dynamique des phages dans les écosystèmes terrestres, il est difficile d'interpréter les corrélations entre les ratios bactériens: viraux et les paramètres environnementaux pour identifier les relations causales [8]. Plusieurs études ont identifié des relations étroites entre les proliférations bactériennes de l'hôte et les phages prédateurs dans les systèmes naturels (9, 10). Il s'ensuit que les paramètres environnementaux qui influencent l'abondance de l'hôte sont importants pour le succès des phages prédateurs. Par exemple, l’abondance des phages peut être influencée par la présence de nutriments microbiens essentiels et de sources d’énergie nécessaires à la croissance de l’hôte [11, 12], le rapport virus/microbien augmentant avec la densité des cellules microbiennes [12]. Ainsi, dans les sols, étant donné que les particules de carbone détritique ou les exsudats racinaires ont des densités microbiennes plus élevées, ceux-ci devraient être des points chauds de prédation par les phages. De plus, la qualité du carbone déterminera la composition de la population microbienne hétérotrophe [13, 14]. Il s’ensuit qu’à mesure que la composition du carbone change, l’abondance des populations microbiennes sensibles aux phages changera également pour modifier l’impact possible des phages sur les processus de cycle des éléments microbiens.

1 mM for divalent cations (e.g., Ca2+ or Mg2+) and >10 mM for monovalent cations (e.g., Na+) [19, 20]. Importantly, these concentrations are higher than are found in many freshwaters (Fig. 3). In fact the global mean Ca2+ concentration in freshwaters is ~0.1 mM and decreasing due to anthropogenic acidification [50]. Notably, while most phage lysis media rely on high concentrations of the likely non-physiological ions Ca2+ or Mg2+, our data suggests that Na+ may actually be a more important ion for enabling phage infection in many freshwaters because Ca2+ or Mg2+ concentrations are often too low to support lytic phage infection. Future work should focus on measuring ion thresholds for more phage using more standardized techniques as we have presented in this study to determine the extent to which ions are a controlling factor on their ecological range. Additionally, assessing the influence of more complex mixtures of inorganic ions and pH gradients on phage infection using high-throughput approaches as we have developed in this study will help characterize the complex higher-order interactions between geochemical context and phage:host dynamics./p>